Székesfehérvár városa - mint királyi koronázó- és temetkezőhely - a magyar államiság születésétől fogva kiemelt fontosságú szakrális központ volt. Szent István király püspökséget ugyan nem alapított itt, ám egy kiváltságos papi testületet, egy társaskáptalant létre hozott, melyet kiemelve a veszprémi püspök joghatósága alól, közvetlenül az esztergomi érseknek rendelt alá. A török uralom alatt (1543-1688) Székesfehérváron mind az egyházi, mind a világi igazgatás összeomlott.
A 18. században újjáéledt ugyan a kiváltságos prépostság, de régi fényét nem nyerhette már vissza. Az ország népességi viszonyai is alapvetően megváltoztak. Mária Terézia az 1770-es években új püspökségek alapításával nagyszabású egyház-igazgatási reformba kezdett. Ennek keretében állította fel 1777-ben a veszprémi egyházmegye területéből kihasított székesfehérvári püspökséget. Az új egyházmegye székesegyházát az uralkodó gazdagon ellátta ajándékokkal, köztük Szent István fejereklyéjével. A viszonylag szerény jövedelemmel rendelkező egyházmegye országos hírnévre e században tett szert, hiszen itt volt püspök 1905 és 1927 között "Magyarország apostola és tanítómestere", Prohászka Ottokár. Utóda Shvoy Lajos (1927-1968) a világváltság után talpra állította az egyházmegye gazdaságát, és nagyszabású kultúrpolitikába kezdett. Kiváló munkatársra talált papja, Kuthy István (1889-1966) személyében. Kuthy István rendezte a püspöki levéltárat, munkatársaival katalogizálta a püspöki, illetve a szemináriumi könyvtárakat. Fehér Béla vértesboglári plébános (1890-1939) segítségével az egyházmegye plébániáit is végigkutatta, begyűjtötte a régi könyveket, a különleges kéziratokat, valamint az értékes műtárgyakat is. E gyűjtemény képezte az Egyházmegyei Múzeum anyagát. A tárgyak - mivel a papnevelés segítésére szánták őket - a püspöki szeminárium épületében kaptak helyet.
Az intézmény felszerelését Székesfehérvár városa és a helyi birtokosok adták. A nagyközönség számára 1938. október 13-án - a Szent István év egyházmegyei ünnepségeinek keretében - nyíltak meg az ország első egyházmegyei múzeumának kapui. A gyűjtemény szerencsésen átvészelte a világháborút, azonban épületének funkcióváltásai miatt sorsa kérdésessé vált. Az intézmény 1998-ban új helyre, a püspökség épületével szemközti ferences rendház emeleti helyiségeibe költözött. Az Egyházmegyei Gyűjtemény értékes alkotásaiból álló, H. Kolba Judit, T. Németh Annamária és Mózessy Gergely rendezte állandó kiállítással, illetve 1999 óta Prohászka Ottokár püspök, majd 2002-től az egyházmegye püspökeinek emléket állító kiállításokkal várja az érdeklő közönség látogatását.