A Nyíregyházi Városi Galéria helyrajzilag a Selyem utca 12. szám alatt áll. A saroképületté vált egykori szecessziós polgárház „Bagolyvár” néven is ismert.
Az intézmény főbejárata a Vay Ádám körúton, a Váci Mihály Kulturális Központ északi oldalával szemközt található. A kék színnel határolt frontális részt, az építészeti rekonstrukciót, valamint a belső terek kialakítását Kulcsár Attila Ybl-díjas helyi építész tervei alapján valósították meg. A műemléki védelem alatt álló épületet 1988 decemberében adták át, eleinte azzal a céllal, hogy állandó otthont biztosítson a Nyíregyháza-Sóstói Nemzetközi Éremművészeti és Kisplasztikai Alkotótelep 1977 óta gyarapodó gyűjteményének. E kollekció mellett a galéria gondozásába került Nagy Sándor Munkácsy-díjas szobrászművész jelentős számú kőbe faragott, a városnak adományozott műve és Pál Gyula (1928-1981) festőművész hagyatéka, részben ajándékozás, részben vásárlás révén. A kortárs képzőművészeti gyűjtemény részét képezik szintén a 2005-ben elindított Nyíregyházi Nemzetközi Fametsző Művésztelepen készült fametszetek, linómetszetek, és egyéb sokszorosító eljárással kialakított grafikai lapok.
Az időszaki kortárs képző-, ipar- és fotóművészeti kiállítások nyomán, valamint a Nyíregyháza Megyei Jogú Város által meghirdetett Képzőművészeti Ösztöndíjjal összefüggően folyamatosan fejlődik a Kortárs Képző-, Ipar- és Fotóművészeti Gyűjtemény is.
A Nyíregyházi Városi Galéria – a Pál Gyula Teremmel együtt – 2008 óta a Váci Mihály Kulturális Központ tagintézménye. 2012 óta közérdekű muzeális kiállítóhelyként rendszeresen rendez időszaki kiállításokat, mind múzeumi gyűjtemények válogatásaiból, mind a kortárs képző-, ipar- és fotóművészet remekeiből. A négyszintes épületben a földszinten, az emeleten nyílik lehetőség tárlatok rendezésére. Az intézmény kapcsolatot tart a hazai és külhoni múzeumokkal, galériákkal, alkotóműhelyekkel, valamint a vizuális művészetoktatás intézményeivel. Vándor- és cserekiállítások megrendezését, egy-egy aukció és közönségtalálkozó megszervezését, lebonyolítását egyaránt felvállalja. Bár a Nyíregyházi Városi Galéria fő feladata kezdettől a Sóstói Nemzetközi Éremművészeti és Kisplasztikai Alkotótelepen született alkotások gondozása és bemutatása, mára az érmek és kisplasztikák megtekintésére helyben csak időszakonként van mód.
Mindemellett változatlan a törekvés egy-egy összeállítás külhelyszíni, sőt külföldi népszerűsítésére. 2015 elején, a magyar állam és az Európai Unió támogatásával megvalósított „Kultúrsziget-Agóra-Nyíregyháza” projekt szigetegysége lett a Nyíregyházi Városi Galéria és a hozzátartozó Pál Gyula Terem is, mint a Váci Mihály Kulturális Központ tagintézménye.